32年前的审判之日，空间被撕开裂缝，异界怪物入侵，不到1个月，世界人口少了30亿，在末日到来之际，人类中出现了“异能者”，正因有了这些异能者，人类也开始了对怪兽的反击，为了阻止从传送门中入侵的怪物，人类为了培养猎人，1：1000的求生游戏——《失落之城》上线，游戏中拥有不败战绩的玩家“未知者”，阴差阳错成为了现实世界的猎人，展开了他的拯救世界之路。
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一家神秘的玩具公司利用忍者神龟新获得的知名度，兄弟俩循着线索来到新泽西州，在那里他们偶然发现了一个令人震惊的事情。
内向的太空公主萨伊拉被迫离开她的家乡克利托波利斯星球，展开了一段跨越星际的彩虹任务，目的是拯救被直白族马里恩人绑架并勒索赎金的前女友。
故事承接《鬼灭之刃 柱训练篇》。
在万恶的魔界，恶魔阿萨谢尔（小野坂昌也 配音）与旧相识阿摩（玄田哲章 配音）聊天。对方拥有一颗传说中可带来不幸的玛丽•安托瓦内特的宝石，言语间透着骄傲和自豪，进而嘲笑被恶魔侦探芥边（浪川大辅 配音）百般嘲笑和支使的阿萨谢尔。就在此时，郁闷的阿萨谢尔被召唤到人间，召唤者正是芥边的助手佐隈玲子（佐藤利奈 配音）。为了熟悉召唤恶魔的技巧，她一次次练习，谁知这次出错竟然召唤来高傲邪恶的阿摩。虽然模样大变，但是阿摩不改狂野本性，对玲子展开百般欺凌…
